Ульяновский областной театр кукол основан 1 апреля 1944 года под руководством артистов московской оперетты Н.В. и М.Н.Мисюра. В 1945 году театр получил статус профессионального. Самым первым спектаклем театра стала постановка “Коза-дереза”. В 1970 году театр переехал в здание-памятник архитектуры градостроения XIX века (архитектор А.Шодэ), где он находится и сегодня.
За восемьдесят лет театром создано более 500 спектаклей. Репертуарная политика ОГАУК «Ульяновский театр кукол имени народной артистки СССР В.М.Леонтьевой» сосредоточена на создании полноценного репертуара для различных возрастных групп. Сегодня в репертуаре театра более 40 постановок, различных по тематике и жанру.
В августе 2007 года театру кукол было присвоено имя народной артистки СССР В.М.Леонтьевой.
В музее театра кукол хранится уникальная коллекция механических деревянных игрушек, созданная в 1905 году мастером-самоучкой Алексеем Морозовым: многофигурная композиция, в которой каждая из 60 миниатюрных кукол, представляя крестьянский быт того времени, выполняет свою роль. Композиция составлена самим автором, стремившемся рассказать о жизни и быте своих современников. Это маленький макет его родного села. Фигуры людей выполнены из бука, ясеня, ольхи, вишни. До наших дней они дошли в идеальном состоянии. Более 110 лет коллекция удивляет зрителей. Также в экспозиции музея представлены театральные куклы разных технологических систем, афиши, награды театра.